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El personaje villano de Jayma Mays, Ruby, actúa como una de las secuaces de Malvina Monroe en «Desencantado», junto a Rosaleen de Yvette Nicole Brown. May obtuvo reconocimiento por primera vez por su papel de Emma Pillsbury, una consejera que lucha con su TOC, en la serie dramática musical sobre la mayoría de edad de Ryan Murphy «Glee». Apareció en la serie durante seis temporadas y fue miembro principal del reparto durante los primeros tres años.
Antes de aterrizar en «Glee», Mays obtuvo papeles menores en programas como «Joey», «A dos metros bajo tierra», «Cómo conocí a vuestra madre», «House», «Entourage» y «Ghost Whisperer». También obtuvo apariciones recurrentes en el drama de superhéroes «Heroes» y en la comedia dramática «Ugly Betty», en la que sus dos personajes se llamaban Charlie. Después de «Glee», comenzó a obtener papeles importantes en algunas comedias de situación como «The League» como Trixie Von Stein y «Trial and Error» como Carol Anne Keane.
Los primeros papeles de Mays en la pantalla grande incluyen apariciones menores en películas como el thriller psicológico «Red Eye», la comedia romántica «Blind Dating», el drama bélico «Flags of Our Fathers» y la comedia sobre fumetas «Smiley Face». En 2007, protagonizó la película de parodia «Epic Movie», donde conoció a su futuro esposo, el actor Adam Campbell. Continuó apareciendo en comedias como «Paul Blart: Mall Cop», «The Smurfs», «American Made» y la comedia de ciencia ficción «Bill and Ted Face the Music», en la que asumió el papel de la princesa Joanna junto a Keanu Reeves.
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